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칼럼


【윤복근 칼럼】 토양 미생물과 농업 마이크로바이옴 Ⅱ

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토양 매개 유산(The Soil-Borne Legacy)

 

질병 억제 토양이 발달하기 위한 전제조건은 질병 발병률이 감소하고 심각한 질병의 발병이 매우 낮은 수준으로 유지되는 것을 의미한다. 질병 억제의 미생물 기원에 대한 초기 보고서는 열처리에 의한 미생물 제거와 더불어 소량의 억제 토양과 좋은 토양을 혼합하여 억제력의 전이성에 의존하고 있다. 후자는 건강한 기증자로부터 세균성 장 감염 환자까지 대변 미생물 이식의 질병 억제효과를 반영한다. 억제 토양으로부터 미생물을 분리시키고, 그 후에 도움이 되는 토양에서 질병을 제어하기 위한 통제실험을 실시한 결과, 잠재적으로 질병 억제에 능력이 있는 미생물들이 확인되었다. 

 

 

예를 들어, 장승병(take-all, 농작물의 줄기나 잎이 갑자기 시들어 말라 죽는 병)이 감소하는 토양에 있는 선명한 슈도모나스균(Pseudomonas)과 푸사륨병균(Fusarium), 억제 토양에 있는 비병원성 시들음병균(Fusarium oxysporum) 등이 있다. 토양에서 이 곰팡이의 역할은 무해하거나 식물 내생균(plant endophyte) 또는 토양 부생균(soil saprophyte)으로서 유익할 수도 있지만, 대부분 F. oxysporum 복합체의 많은 균주들은 식물에게 병원성이 있고, 농업 환경에서는 특히 더 심하다.

 

질병 억제와 관련된 미생물의 식별이 종종 열이나 감마선과 같은 질병 억제를 제거하는 실험과정과 함께 앰플리콘 분석(amplicon sequencing)에 의한 미생물 군집의 분석을 기반으로 하고 있는 것으로 최근 연구들은 밝히고 있다. Carrion 외(2019) 연구진은 메타유전체학과 네트워크 간섭 접근법을 사용하여, 사탕무에서 토양 매개 병원균인 라이족토니아병(Rhizoctonia solani)에 의한 감염으로 인하여 질병 억제에 필요한 생합성 유전자 클러스터를 보유한 특정 내생 미생물(endophytes)이 보충되었음을 자세히 입증했다. 

 

질병 억제에 관한 연구는 식물 뿌리를 감염시키는 토양 매개 병원균에 초점을 맞추고 있는 반면, 최근 연구에 따르면 지상 식물 병원균의 경우에도 잎의 감염이 병원균으로부터 차세대 식물들을 보호할 수 있는 근권 미생물 군집의 변화를 촉발할 수 있다는 것을 보여주고 있다. 이 미생물의 "토양 매개 유산"은 오오마이세트 병원균(oomycete pathogen)인  히알로포노스포라 아비도스목(Hyaloperonospora arabidopsidis)과 박테리아 병원체 슈도모나스균 Pv. 토마토에 대하여 애기장대(Arabidopsis thaliana)에서 입증되었다.

 

따라서 감염된 식물은 차세대 식물을 보호하는 토양 매개 유산 효과가 개화시기 또는 가뭄 내성에 영향을 미치는 것으로 보고되었다. 이러한 토양 매개 유산을 지배하는 식물 단서의 확인은 농업적인 목적으로 이 현상을 더 많이 활용하기 위한 중요한 다음 단계이다. 

 

최근 연구에서, 뿌리 삼출물(滲出物)에 포함된 여러 대사산물이 근권 미생물 군집의 조합에서 중요한 부분으로 떠오르고 있다. Cotton 외 연구진(1919)의 연구에 사용된 비 멸균성 근권의 미표적 대사산물 자료수집 결과, 옥수수 뿌리의 벤조옥사진노이드(benzoxazinoids) 성분이 근권 미생물 군집 성분의 중요한 조절물질로 배출된다는 사실이 밝혀졌다. 또 다른 연구에서는 1세대 옥수수 식물에 의해 생산된 벤조옥사진노이드는 차세대 옥수수 식물의 근권 미생물 군집 구성에 영향을 미치는 것으로 나타났으며, 이는 식물의 성능과 초식동물 공격에 대한 방어에 긍정적인 영향을 미치는 것으로 알려졌다. 

 

A. 애기장대에서 야생형 및 돌연변이 변종에 대한 미생물 군집 분석 결과, 미생물 군집 조성에 영향을 미치는 미생물로 쿠마린(coumarins), 카말렉신(camalexin) 및 트리테르펜(triterpenes)이 강력한 뿌리 삼출물 유도 대사산물로 나타났다. 쿠마린은 선택적인 항균활성을 가지고 있고 반 화학물질로 작용할 수 있다. 또 쿠마린 스코폴레틴(scopoletin)은 미생물 군집의 다른 구성원 성장에 선택적으로 영향을 미치고, 선택된 토양에 의한 병원균을 억제하면서 선택된 식물에 유익한 미생물을 선호한다는 것이 밝혀졌다. 근권에 있는 슈도모나스균 프로토젠(protegens)에 대한 실험적인 진화 연구는 이 식물의 근권 군집화 박테리아의 재배에서 스코폴레틴의 역할도 밝혀냈다. 

 

이 박테리아는 빠르게 근권이 다양화되었고, 식물성장을 자극하는 변종들이 중립 조상보다 지배적이 되었다. 이러한 지배적인 변종들은 식물 뿌리에서 스코폴레틴 생산조절에 관여하는 전사인자를 상향 조절하였다. 동시에 지배적인 변종들은 이 쿠마린의 항균활성에 덜 민감했고, 이것은 식물이 선택적인 압력을 제공한다는 것을 암시한다. 따라서 식물은 식물에게 유익한 미생물을 선택할 뿐만 아니라, 그들 자신의 이익을 위해 그것들을 길들일 수 있는 것으로 밝혀졌다. 이를 통하여 미래 작물의 미생물 군집 관리를 지향하는 전략 설계에 대한 새로운 길이 열리고 있다.

 

토양에 의한 우위(The Soil-Borne Supremacy)

 

최근 몇 년 동안 식물 미생물 군집은 식물 면역체계의 추가 층으로 묘사되어 왔다. 실제로 식물면역을 조절하는 유전적 네트워크를 방해하는 것은 내생 미생물들의 장내 세균 불균형이며 이는 결과적으로 질병으로 이어진다. 제안한 내생 미생물 군집의 역할은 근권에 있는 미생물이 병원균의 공격에 대해 식물 뿌리에 최전방 방어기능을 제공하고, 지상식물 부분에서도 식물 병원균에 대해 광범위한 항생물질로 전신 저항을 자극하는 증거를 보여주고 있다. 토양 병원균에 대한 식물의 질병 저항성은 종종 미생물 군집에 의해 구동되는 것으로 보인다. 

 

휴면상태의 토양에 사는 버티실리움(Verticillium)종 중 하나인 버티실리움 달리아(Verticillium dahliae)에 대한 민감도가 감자 재배의 품종마다 달랐는데, 이 곰팡이 병원체에 적대적인 박테리아는 일반적으로 저항성 품종의 뿌리와 연관되어 있다. 이것은 저항성 품종의 첫 번째 방어선이 실제로 관련 근권 미생물 군집에 의존한다는 것을 암시한다.

 

이러한 발견은 푸사륨에 대한 민감성이 다른 일반적인 콩의 품종에 따라 다르며, 병원체에 대한 저항성은 식물의 유익한 세균군의 풍부함과 관련이 있으며, 항균성 화합물의 생합성과 관련된 미생물 유전자의 더 높은 발현과 관련이 있다는 사실들이 관찰되어 이를 뒷받침하고 있다. 야생작물의 근권 관련 미생물 군집과 콩 재배를 비교했을 때 박테로이데테스(Bacteroidetes)는 야생 연관 식물의 뿌리에 상대적으로 더 많은 반면, 가축화된 식물의 뿌리에는 액티노박테리아(Actinobacteria)와 프로테오박테리아(Proteobacteria)가 더 풍부하였다. 

 

흥미로운 점은 이러한 변화가 기능적으로 중요한지와 이러한 정보가 재배할 농작물의 기능을 향상시키는데 사용될 수 있는지에 대한 것이다. 농작물 종의 재배는 유전적 다양성의 감소로 이어졌고, 이것은 근권 미생물 군집의 집합에 영향을 미치는 것으로 밝혀졌다. 따라서 보호용 미생물 군집 암호화 특성의 선택과 관련된 식물 유전자는 야생 농작물과 길들여진 농작물 종의 비교 분석에 의해 발견할 수 있다. 이러한 관찰은 식물 유전자형이 근권 미생물 군집의 구성을 숙주식물의 건강한 혜택으로 유도할 수 있다는 개념을 뒷받침하고 있다. 

 

Haney 외(2015) 연구진은 야생 A. 애기장대의 다양성 패널을 사용하여 작은 식물의 유전자형 매개 효과가 미생물 군집 조성에 미치는 영향이 숙주 건강에 상당한 영향을 미칠 수 있음을 입증했다. 병원체나 곤충 공격에 의해 생성되는 살리실산(salicylic acid), 자스몬산(jasmonic acid) 등 방어 관련 식물 호르몬이 근권 미생물 군집의 구성에 영향을 미치는 것으로 나타났다. 미래의 질병 저항성 육종 전략에서 식물 면역력에 미치는 영향과 함께 근권 미생물 군집 암호화 기능을 촉진하는 새로운 식물 특성을 통합하면 유해한 농약에 덜 의존하는 미래 작물의 설계에 새로운 길이 열릴 것이다.

 

토양의 정체성(The Soil-Borne Identity)

 

수년에 걸쳐 식물과 관련된 미생물 군집의 구성과 다른 미생물들과 식물에서 유래된 요인들이 이 구성에 어떤 영향을 미칠 수 있는지를 분석하는 연구들은 많은 진전을 했다. 미생물 군집의 정체성에는 식물의 성능에 도움이 되는 많은 활동과 기능이 포함되어 있으며, 이는 향후 미생물 군집에 최적화된 농업 스마트 어플리케이션이 탑재되면 유익할 것으로 보인다. 

 

식물-미생물 상호작용 연구 분야에서 관심을 가지고 오랜 기간 동안 지속된 질문은 식물에서 병원체와 유익한 미생물을 어떻게 구별할 수 있느냐 하는 것이다. 이는 병원성 미생물과 유익한 미생물 모두 패턴인식 수용체를 통해 식물이 인지하는 미생물 관련 분자 패턴(MAMP,microbe-associated molecular pattern)을 가지고 있어 구별 가능하며, 손실이 큰 에너지는 MAMP를 통해 면역 반응을 유발하여 식물 성장을 희생시키는 병원체에 저항한다. 

 

근권은 무수한 MAMP를 생성하는 다양한 미생물을 가진 미생물 핫스팟(hotspot)이라는 점을 고려하면, MAMP가 촉발한 면역반응의 지속적인 활성화가 식물성장을 심각하게 방해할 것으로 예상할 수 있다. 하지만, 식물은 전형적인 미생물처럼 활동적인 토양에서 활발하게 자란다. 이것은 MAMP가 근권 내 면역반응을 유도하는데 충분할 뿐만 아니라 뿌리 세포에 대한 공동 발생 손상에도 필요하다는 최근의 발견으로 설명될 수 있다. 아울러 미생물들은 숙주 면역체계에 의해 인식되기 전에 MAMP를 분해함으로써 면역인식을 피할 수 있다. 

 

또한, MAMP가 유발한 근권 면역반응을 근권 미생물에 의해 억제하는 것은 방어적인 숙주장벽을 피하기 위한 메커니즘으로 보고되었다. 최근의 이런 증거는 MAMP 인식의 능동적 억제가 근권 미생물 군집의 많은 구성원에 의해 유도될 수 있는 중요한 미생물 군집 암호화 특성이라는 것을 암시하고 있다.

 

분자 식물(Molecular Plant)

 

박테리아 MAMP 편모(flagellin)에 대한 A. 애기장대 근권 보고 시스템을 사용하여, 테스트된 근권 미생물군의 40% 이상이 편모 항원 결정기(flagellin epitope)에 의해 촉발된 국소 근권 면역반응을 억제시킬 수 있다는 것을 보여주었다. 이것은 식물성장을 촉진하는 근권 생장 촉진 미생물의 돌연변이로 분석된다. 관찰 결과 근권 면역억제활동이 글루콘산(gluconic acid)의 미생물 생산을 기반으로 한다는 것을 밝혀냈다. 글루콘산은 pH 환경을 국소적으로 낮추고 MAMP 인식을 약화시킨다.

 

따라서 근권 미생물 군집의 유익한 구성원에 의해 MAMP가 촉발한 근권 면역반응의 억제는 식물이 MAMP-밀도가 높은 환경에서 성장할 수 있을 뿐만 아니라, 근권 미생물 군집은 식물성장과 면역촉진이 미생물 군집에 의해 군집화를 용이하게 하는 중요한 기능일 수 있다. 

 

근권 미생물 군집의 병원체는 식물성장을 더디게 하는 근본 면역반응을 덜 효과적으로 억제하는 결과를 초래할 수 있다. 유사한 식물 유전자형이 상주하는 재배작물 시스템에서 손실이 발생하면 상주하는 미생물 집단과 최적으로 일치하지 않을 수도 있는데, 이것이 장내 미생물 불균형(dysbiosis)의 결과일 수 있다. 

 

같은 밭에서 농작물을 매년 자주 재배하면 식물생산과 품질에 큰 지장을 줄 수 있다. 소위 짧은 회전을 통해 농작물을 재배하는 것은 농업에서 점점 더 보편화되고 있으며, 식량과 사료가 증가하고 있는 수요를 충족시키기 위해 토지이용을 강화하는데 도움이 되고 있다. 하지만, 짧은 회전은 병원균의 축적으로 인한 주요 세계 농작물의 수확량 감소에 심각한 영향을 미칠 수 있다.

 

또한 이른바 해로운 미생물이 이러한 수확량 감소에 중요한 역할을 한다고 가정되어 왔지만, 그들의 정체성이 명확하게 확립된 적은 없다. 식물의 성장을 억제하는 데 있어서 최근에 발견된 근권 미생물 군집의 기능은 빈번한 재배의 감소와 관련하여 연구되어야 할 흥미롭고 새로운 가설들을 촉발하고 있다.

 

미래의 관점(Future Perspectives)

 

연구문제에 대한 관련 질문을 계속하는 것은 과학의 주요 원동력이 된다. 균유전체학(metagenomics), 균전사체학(metatranscriptomics), 미생물 네트워크 분석(microbial network analysis), 합성 집단(synthetic communities) 및 핵심 분류와 같은 메시지는 모든 것을 가능하게 할 수 있는 빠른 기술개발시대에 계속해서 존재해야 한다. 우리가 할 수 있는 분석을 수행하는 것은 흥미롭지만, 기술만으로 연구문제의 방향을 이끌어서는 안 된다. 지속 가능한 방법과 적은 투입량으로 농작물 생산을 늘려야 한다는 필요성은 수십 년 동안 많은 연구자들에 의해 제기되어 왔지만, 계속되는 기후 변화와 세계 인구증가를 고려해 볼 때 상황은 매일 더 시급해지고 있다. 

 

식물이 연관된 미생물 군집과 조화를 이루며 기능한다는 개념은 이제 식물생물학에서 선도적인 주제 중 하나이다. 식물은 그들의 미생물 군집을 형성하는데 핵심적인 역할을 하며, 이는 유익한 미생물 군집을 유지하는 식물 특성들의 선택을 촉진할 수 있다. 이는 식물과 관련된 미생물 군집의 잠재력을 완전히 활용하기 위해 꼭 필요한 필수적인 단계일 수 있다. 따라서 이 시대의 젊은 과학자들은 농업 마이크로바이옴에 있어서 매우 도전적이고 흥미로운 과제에 직면해 있다고 볼 수 있다. 그들의 미래를 추측해보면 미생물 군집이 뒷받침하는 농업이 번창할 것이고, 이제 마이크로바이옴은 치료제를 넘어서 미래의 안전한 먹거리로 충분히 가능성을 보여 주고 있다.

 

 








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